Народився в Редінгу, до 13 років жив в Шіллінгтоне, в тому ж штаті Пенсільванія. Батько - шкільний учитель, мати писала розповіді.
У 1954 році закінчив з відзнакою Гарвардський університет, де вивчав англійську літературу, а також однорічні курси живопису в Художній школі Раскіна Оксфордського університету в Англії. У Гарварді Апдайк деякий час був редактором сатиричного журналу «Гарвардський пасквілянт». Повернувшись з Англії два роки пропрацював в журналі «Нью-Йоркер», де і почав публікувати свої перші оповідання. Після цього Апдайк переїхав в Іпсвіч (Массачусетс).
У 1958 опублікував збірку віршів; в 1959 - перша повість "Ярмарок в богадільні", потім збірка оповідань "Та ж двері" (1959), романи " Кролик, біжи "(1960) і" Кентавр "(1963, рос. Пер. 1965), збірки оповідань" Пір'я голуба "(1962) і" Музична школа "(1966), збірка віршів" Телефонні стовпи "(1963), повість" На фермі "(1965, рос. пер. 1967).
У 1960 році виходить перший том так званої Тетралогії про Кролика. У ній Апдайк описує життя Херрі Енгстрёма (на прізвисько «Кролик» «Rabbit») - типового нормального громадянина, жителя провінційного містечка. Кролик, пристрасний баскетболіст, намагається повстати проти рутини свого оточення. Однак у міру просування по соціальних сходах і збільшення матеріального благополуччя він звикається з монотонністю свого абсурдного існування. Завдяки тонким спостереженнями, що містяться в романах, Апдайку вдається не тільки намалювати портрет середньостатистичного американця, але і дати картину суспільно-політичного розвитку США починаючи з 60-х років.
Роман Подружні пари (1968) став бестселером. Місцем дії знову виявляється маленьке містечко в Новій Англії, який захльостує хвиля сексуальної революції. Свої основні теми (релігія, секс) Апдайк продовжує розвивати і в таких романах, як Місяць неділь (1975) і Версія Роджера (1976). Романи, а також критика сучасного суспільства і його моралі принесли йому славу християнського письменника. Однак ті твори, де він іронічно писав про емансипацію - наприклад Іствікські відьми (1984) про трьох сучасних «відьом» - жінок в розлученні, які потрапляють в історію з «чортом», столичним холостяком, - були прийняті публікою досить стримано. У романі «S» (1988) заможна дама біжить від чоловіка і вступає в релігійну секту.
Творам Апдайка притаманні пильну увагу до душевного вигляду сучасників, неабияка стилістична майстерність в передачі тьмяності, порожнечі, егоцентризму буржуазного суспільства.Джон Апдайк - володар престижної нагороди американської журналістики - Пулітцерівської премії за романи «Кролик розбагатів» і «Кролик заспокоївся».
Джон Хойер Апдайк умер27 січня 2009 року на 77-му році життя у своєму маєтку в штаті Массачусетс. Причиною смерті став рак легенів.